Una revisión sistemática de estudios experimentales sobre la persistencia de Salmonella en insectos.

npj Science of Food volumen 7, número de artículo: 44 (2023) Citar este artículo

11 Accesos

Detalles de métricas

El consumo de insectos como alimento y pienso se ha sugerido recientemente como una posible alternativa a la creciente necesidad mundial de alimentos, por lo que es crucial monitorear cualquier peligro potencial para la seguridad alimentaria en la cadena de suministro de insectos. Los objetivos de esta revisión sistemática fueron recopilar, seleccionar y evaluar estudios que investigan la persistencia de Salmonella en insectos. Se hicieron búsquedas en PUBMED, EMBASE, WEB of Science Core Collection y Food Science and Technology Abstracts. En total, después de la selección se incluyeron 36 artículos que investigaban la persistencia de Salmonella en insectos (tanto holometábolos como heterometábolos). En cuanto a los insectos con metamorfosis completa, la persistencia más larga de Salmonella se reportó en Phormia regina, en el cual el patógeno persistió durante 29 días a 5 °C. De manera similar, Salmonella persistió en las heces de Alphitobius diaperinus durante 28 días. El insecto con metamorfosis incompleta que mostró la persistencia más larga de Salmonella (>10 meses) fue Blatella germanica. Periplaneta americana excretó Salmonella a través de las heces durante 44 días hasta que todos los insectos murieron. Los datos recuperados sobre la persistencia de Salmonella pueden ser útiles para análisis adicionales por parte de evaluadores de riesgos y tomadores de decisiones involucrados en la seguridad de los alimentos a base de insectos, contribuyendo a definir los requisitos sanitarios y las medidas de mitigación de riesgos a lo largo de la cadena de suministro. El protocolo de revisión se encuentra registrado en la base de datos PROSPERO (CRD42022329213).

En los últimos años, el consumo de insectos como alimento y pienso se ha propuesto como una de las soluciones a la creciente demanda de alimentos a nivel mundial, debido al valor nutricional de los insectos, su tasa de conversión eficiente y su potencial ecológico1. Los insectos como alimento tienen una larga y generalizada historia de consumo2,3, pero en algunos países occidentales ahora se los considera un alimento poco común. En Europa, por ejemplo, los alimentos a base de insectos (es decir, insectos comestibles) se clasifican como nuevos alimentos según el Reg. (UE) 2015/22834; mientras que en EE. UU., los insectos pueden usarse como alimento si han sido producidos para ese propósito específico siguiendo las reglas pertinentes5. En todos los casos, para ser definidos como alimentos, los insectos deben ser seguros con respecto a los peligros transmitidos por los alimentos. A pesar de que el consumo tradicional de insectos no ha puesto de relieve problemas de seguridad, hasta donde sabemos, más allá de las reacciones alérgicas1,6,7, la ampliación de las granjas de insectos y las plantas procesadoras requiere datos sobre el comportamiento de los patógenos transmitidos por los alimentos en estas condiciones. Entre los riesgos asociados al consumo de insectos se encuentra la posible presencia de patógenos transmitidos por los alimentos, y el nivel de riesgo depende principalmente del sustrato agrícola1.

Los insectos tienen características biológicas y ecológicas (es decir, ectotermia, ciclo de vida rápido) muy diferentes de las de los animales criados tradicionalmente para el consumo humano. Sin embargo, al igual que ocurre con los animales de granja tradicionales, también será necesario monitorear algunos patógenos dentro de la cadena de suministro de insectos, es decir, Salmonella, uno de los patógenos transmitidos por los alimentos más importantes. Salmonella es de particular interés ya que vive en el tracto intestinal de humanos y otros animales, y posee la capacidad de sobrevivir y adaptarse en una amplia gama de entornos8. La mayoría de las cepas de este género son patógenas y se encuentran entre las bacterias transmitidas por los alimentos más comunes, frecuentemente aisladas de animales productores de alimentos y que son responsables de infecciones zoonóticas en humanos y animales9.

En la literatura se ha informado de una gran variabilidad en las cargas microbianas de insectos comestibles, dependiendo principalmente de la especie de insecto, el estadio, los orígenes (es decir, recolectados en la naturaleza o cultivados), el método de matanza y el procesamiento de los productos10. En el caso del cultivo de insectos, la posibilidad de contaminación por bacterias patógenas puede ocurrir a lo largo de toda la cadena de producción, especialmente si no se siguen estrictamente buenas prácticas básicas de higiene. El sustrato utilizado como alimento durante la cría va desde productos aptos para piensos hasta desechos o estiércol, por lo que se ha reconocido como el principal factor de riesgo1, dependiendo de su calidad, que puede ser muy variable. Es de destacar que el cultivo y la producción de insectos comestibles se han desarrollado bajo el impulso de la sostenibilidad, por lo que el uso de subproductos es una opción preferible. En esta situación, patógenos como Salmonella pueden llegar a la granja y, eventualmente, a través del procesamiento poscosecha, si sobreviven dentro de los intestinos de los insectos o en el entorno agrícola11. Por tanto, es importante recopilar datos sobre la persistencia de Salmonella en insectos de cultivo para comprender y controlar el nivel de riesgo; Esto se hace identificando las condiciones que favorecen la presencia de este patógeno y definiendo estrategias de mitigación adecuadas para prevenir la contaminación a lo largo de la cadena productiva.

Los objetivos de esta revisión sistemática fueron recopilar, seleccionar y evaluar, a partir de la literatura científica disponible, estudios que investigan la persistencia de Salmonella en especies de insectos.

En total, después de la selección se incluyeron 36 artículos que investigaban la persistencia de Salmonella en insectos (Fig. 1). Teniendo en cuenta que un artículo que investigaba dos especies de insectos se consideró dos estudios diferentes, en total 27 y 14 estudios informaron sobre insectos con metamorfosis completa y metamorfosis incompleta, respectivamente.

El diagrama de flujo PRISMA presenta los resultados de las búsquedas bibliográficas y del proceso de selección.

Los datos sobre las características generales de los 27 estudios realizados en insectos con metamorfosis completa se recogen en la Tabla 1. En cuanto al área geográfica donde se realizaron los estudios, América del Norte fue la ubicación principal con 17 estudios, mientras que nueve y un estudio se realizaron en Europa y Sudamérica, respectivamente. Siete estudios investigaron la persistencia de Salmonella en Musca domestica (Diptera: Muscidae), cinco en Alphitobius diaperinus (Coleoptera: Tenebrionidae), tres en Haematobia irritans (Diptera: Muscidae), dos en Galleria mellonella (Lepidoptera: Pyralidae), dos en Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae), dos en Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae), y un estudio en cada una de las siguientes especies: Calliphora vicina (Diptera: Calliphoridae), Carcinops pumilio (Coleoptera: Histeridae), Myzus persicae (Rhynchota: Aphididae), Phaenicia sericata (Diptera: Calliphoridae), Phormia regina (Diptera: Calliphoridae) y Protophormia terrae-novae (Diptera: Calliphoridae). Dos artículos investigaron dos especies de insectos diferentes12,13. Las técnicas más comúnmente empleadas para analizar la persistencia de Salmonella se basaron en métodos microbiológicos estándar (culturales y bioquímicos). Sin embargo, un estudio empleó una técnica biomolecular11, un estudio empleó análisis basado en fluorescencia14, mientras que un estudio no especificó la técnica empleada15.

En la Tabla 2 se recopilaron datos sobre las características generales de los 14 estudios realizados en insectos con metamorfosis incompleta. La gran mayoría de estos estudios se llevaron a cabo en América del Norte (12), solo uno en el sur de Asia y uno en Medio Oriente. Entre los estudios incluidos, cinco se realizaron sobre Periplaneta Americana (Blattodea: Blattidae), cuatro sobre Blatella germanica (Blattodea: Blattellidae), dos sobre Macrosteles quadrilineatus (Hemiptera: Cicadellidae), uno sobre Blaberus craniifer/Blaberus discoidalis (Blattodea: Blaberidae), y uno sobre Blatta orientalis (Blattodea: Blattidae). Además, un artículo no informó sobre las especies de insectos investigadas16. Kopanic et al.17 investigaron tres especies diferentes de cucarachas. También en insectos con metamorfosis incompleta, las técnicas más comúnmente empleadas para analizar la persistencia de Salmonella se basaron en métodos microbiológicos estándar, aunque un estudio empleó microscopía de fluorescencia.

La evaluación de la calidad de los artículos incluidos se presenta en la Tabla 3. Los artículos que informaron estudios múltiples no difirieron de otros estudios con respecto a nuestra evaluación de la calidad. En 17 de los 36 artículos examinados, los grupos de control fueron sometidos a las mismas condiciones experimentales que los grupos de prueba, y en 24 artículos se comprobó la ausencia de Salmonella en los insectos antes de la contaminación artificial. Casi todos los artículos (34 de 36) especificaron el serotipo de Salmonella utilizado para la infección, mientras que sólo dos artículos informaron métodos ISO para los análisis cualitativos y cuantitativos del microorganismo objetivo. Sólo un periódico adoptó métodos agrícolas similares a los industriales. Sólo el artículo de Wynants et al.11 obtuvo la máxima puntuación en la evaluación de la calidad (5 puntos), mientras que otro artículo alcanzó una puntuación de 418; Se encontró que todos los demás estudios eran deficientes en al menos dos criterios de calidad.

En cuanto a los insectos con metamorfosis completa, la Tabla 4 muestra la persistencia de Salmonella en insectos sometidos a un evento de exposición después de un período de no exposición. La persistencia más prolongada de Salmonella se registró en P. regina, en la que el patógeno sobrevivió durante 29 días a 5 °C. El período de persistencia disminuyó a 5 días a 26 °C19. Utilizando un título alto de contaminación para la infección por insectos (8,5 log UFC/g de alimento), McAllister et al.20 informaron que Salmonella persistió durante 28 días en las heces de A. diaperinus. En A. diaperinus infectado con un título de contaminación más bajo (≈5 log UFC/ml), Salmonella se excretó a través de las heces durante hasta 12 días tanto en larvas como en adultos21. Ninguno de estos estudios informó el tiempo de persistencia de Salmonella en el sustrato.

La Tabla 5 informa la persistencia de Salmonella en insectos de metamorfosis completa criados continuamente en sustratos contaminados. Dos estudios informaron la persistencia de Salmonella en A. diaperinus durante todo el período del estudio, mostrando que el patógeno persistió durante al menos 16 días en un estudio20 y 7 días en otro estudio22. Dos estudios informaron que Salmonella persistió durante al menos 6 días en H. illucens constantemente expuesto18,23. La persistencia de Salmonella en T. molitor fue muy variable y se basó en el título de contaminación inicial. En particular, con sustrato contaminado a 0,5, 0,8 y 2,2 log UFC/g, no se detectó Salmonella en las larvas después de 1 día de exposición. Sin embargo, con sustrato contaminado a 5,3 log UFC/g, Salmonella persistió en las larvas durante al menos 14 días24. Los datos reportados por un estudio no se muestran en la Tabla 5 dada la imposibilidad para nosotros de extraer datos precisos sobre la persistencia de Salmonella en los diferentes estadios de M. domestica;25 esto no afecta los valores finales de persistencia, ya que otro estudio informó que Salmonella persistió en M. domestica durante más de 15 días26.

La Tabla 6 informa la persistencia de Salmonella en insectos con metamorfosis incompleta sujetos a un evento de exposición después de un período de no exposición. No se encontraron datos sobre insectos con metamorfosis incompleta expuestos continuamente a fuentes contaminadas con Salmonella. El insecto con metamorfosis incompleta que mostró la persistencia más larga de Salmonella (>10 meses) fue B. germanica27. Periplaneta americana excretó Salmonella a través de las heces durante 44 días hasta que todos los insectos murieron28. Curiosamente, otras especies de Blatella, B. craniifer y B. discoidalis, excretaron S. Typhi y S. Enteritidis a través de las heces durante 17 y 1 día, respectivamente29. Sólo tres autores informaron la persistencia de Salmonella en el sustrato. Kopanic et al.17 observaron que Salmonella puede sobrevivir más de cuatro días en su sustrato. Jung y Shaffer30 observaron que S. Typhimurium y S. Montevideo persistieron durante 14 días en su sustrato. Según Fathpour et al.27, Salmonella puede sobrevivir más de 45 días en su sustrato, dependiendo de si este es seco o húmedo.

Considerando insectos con metamorfosis completa e incompleta, la persistencia más larga de Salmonella en un insecto se registró en B. germanica durante un período de 10 meses27 (Fig. 2). Por otro lado, la mayor duración de excreción de Salmonella vía heces se registró en P. americana, ya que el patógeno fue detectado durante 44 días28. Un estudio informó que Salmonella persistió en la superficie de C. pumilio durante cuatro días31. Es importante señalar que la persistencia más prolongada de Salmonella en insectos se demostró en insectos con metamorfosis incompleta. A. diaperinus fue el insecto con metamorfosis completa que mostró la mayor duración de excreción de Salmonella a través de las heces20, mientras que en un insecto, la persistencia más larga de Salmonella fue en C. pumilio31.

Las barras azules indican persistencia en los insectos; las barras verdes indican persistencia en las heces. Las flechas indican que Salmonella persistió durante todo el período del estudio. >10 m: persistencia por más de 10 meses; n.: número de estudios en cada especie.

La Figura 3 muestra los seis estudios que informaron los recuentos de Salmonella a lo largo del tiempo en insectos con metamorfosis completa. Los recuentos más altos de Salmonella se registraron en M. domestica y, curiosamente, este nivel se alcanzó nueve días después de la contaminación12. Los recuentos de Salmonella en G. mellonella se monitorearon durante no más de tres días y se observó una tendencia creciente en todos los casos15. Dos estudios investigaron los recuentos de Salmonella en H. irritans y ambos mostraron un aumento en los recuentos de Salmonella en los primeros cuatro días, mientras que un estudio informó una disminución a partir del quinto día14,32.

La figura muestra las tendencias de los recuentos de Salmonella a lo largo del tiempo (días) para las siguientes especies de insectos: a Phoenicia sericata, b Musca domestica, c Haematobia irritans, d Galleria mellonella. (*) Datos extraídos manualmente de cifras; Δ: valores añadidos manualmente por motivos técnicos con el objetivo de no afectar la tendencia de las curvas de persistencia.

Seis estudios informaron recuentos de Salmonella a lo largo del tiempo en insectos con metamorfosis incompleta (Fig. 4). Sólo un estudio, realizado en P. americana, mostró un marcado aumento de los recuentos de Salmonella durante el ciclo de vida del insecto y una larga persistencia hasta la muerte del insecto28. Todos los demás estudios mostraron disminuciones en los recuentos de Salmonella en 10 días16,33,34,35,36.

La figura muestra las tendencias de los recuentos de Salmonella a lo largo del tiempo (días) para las siguientes especies de insectos: a Blatella germanica, b Cucaracha (especies no reportadas), c Periplaneta americana; (*) Datos extraídos manualmente de cifras; Δ: valores añadidos manualmente por motivos técnicos con el objetivo de no afectar la tendencia de las curvas de persistencia.

La Salmonella fue el segundo agente zoonótico más común en la Unión Europea (UE) en 2021, por lo que es importante comprender el papel de este patógeno en nuevos alimentos, como los alimentos a base de insectos. Muchos animales pueden albergar Salmonella, a menudo sin ningún síntoma, y ​​excretan la bacteria al medio ambiente con la posible transmisión a otros animales, cultivos y reservorios de agua. Como resultado, un sustrato contaminado, medidas higiénicas insuficientes o la falta de medidas para prevenir la entrada de plagas no deseadas pueden provocar la introducción de Salmonella en las instalaciones de producción de insectos. Por lo tanto, es necesario monitorear los riesgos de seguridad durante el cultivo y procesamiento de insectos para garantizar un producto final seguro37. Los datos sobre la capacidad de Salmonella para persistir en el entorno agrícola o dentro de los insectos podrían ser fundamentales en el proceso de evaluación de riesgos de los alimentos a base de insectos.

Recopilar información sobre este riesgo es muy importante, ya que es necesario explorar sustratos para el cultivo de insectos que aún no están permitidos pero que pueden impulsar aún más la contribución del sector a una economía circular (es decir, antiguos alimentos que contienen carne, desechos de sacrificio, etc.). Esto también fue identificado como una prioridad de investigación por la Plataforma Internacional de Insectos para Alimentos y Piensos (IPIFF)38. Este tipo de sustratos podrían presentar un riesgo grave de contaminación/infección por insectos con Salmonella.

Si bien se ha observado que los insectos comestibles y productos derivados presentan un riesgo bajo respecto a Salmonella10,39, podemos especular que dicho riesgo no ha sido evaluado adecuadamente debido a la falta de estudios específicos y a que dicho riesgo aumenta con las dimensiones de la finca y, por lo tanto, se puede esperar que sea más relevante en el futuro. Se han realizado pocos estudios sobre especies de insectos que tengan potencial como alimento comestible. Sólo se realizaron cuatro estudios en A. diaperinus sometido a un evento de exposición después de un período de no exposición20,21,40,41, y solo se realizaron dos estudios en cada uno de A. diaperinus20,22 y T. molitor11,24 cultivados continuamente. sobre un sustrato contaminado. No se realizaron estudios sobre la persistencia de Salmonella en otras especies importantes relevantes para la producción de alimentos (es decir, Acheta domesticus y Locusta migratoria).

Considerando los riesgos asociados con el ambiente agrícola, los datos reportados en la Tabla 5 podrían representar condiciones reales de persistencia de Salmonella, ya que los insectos están continuamente expuestos al mismo sustrato durante todo el ciclo de cultivo. Vale la pena señalar que se ha observado que algunas especies de insectos reducen o incluso eliminan algunos patógenos en su sustrato, probablemente debido a mecanismos de defensa eficientes (es decir, péptidos antimicrobianos)42,43,44. Por ejemplo, H. illucens fue capaz de reducir, en sus heces, Salmonella de diferentes especies animales y, como resultado, alimento para perros preparado a partir de insectos23,45,46,47. Sin embargo, en general, se ha demostrado que las condiciones de cultivo húmedo para T. molitor y la adición de sustrato húmedo como fuente de agua podrían facilitar el crecimiento y la persistencia de Salmonella24. Curiosamente, algunos estudios informaron que las larvas de T. molitor no retienen Salmonella cuando están presentes en niveles bajos en el sustrato, probablemente debido a la exclusión competitiva por parte de la microbiota larval endógena y/o la producción de péptidos antimicrobianos por parte de las larvas11,24.

Incluso si los insectos con metamorfosis completa enfrentan un cambio extenso en la microbiota entre las etapas larvaria y adulta debido al reemplazo intestinal durante la pupación48,49, algunos estudios informaron que Salmonella persistió durante la metamorfosis de larva a adulta. En particular, este fenómeno se observó en A. diaperinus21, H. irritans14, M. domestica y P. terrae-novae13 (Tabla 4).

La evaluación de riesgos relacionada con la presencia y persistencia de Salmonella en el cultivo de insectos también es relevante para el procesamiento de insectos crudos, ya que estas actividades de producción de alimentos son generalmente una línea crítica de defensa contra peligros potenciales. De hecho, se ha demostrado que en insectos crudos contaminados con Salmonella, los tratamientos suaves, como el secado al sol y al horno (60 °C durante 2 a 3 días), no fueron efectivos para la eliminación de Salmonella50.

La mayor limitación es que se realizaron pocos estudios sobre especies de insectos actualmente relevantes para la producción de alimentos. Por ejemplo, no se encontraron estudios sobre la persistencia de Salmonella en A. domesticus o L. migratoria.

Otra limitación importante está relacionada con la alta heterogeneidad del diseño de los estudios incluidos (duración de la exposición, procedimiento de contaminación, entorno del experimento, etc.), que no permitió la síntesis estadística de los resultados de los estudios.

Solo consideramos literatura científica publicada en seis idiomas, pero debido a la larga tradición de consumo de insectos comestibles en el este de Asia, es posible que se hayan pasado por alto estudios relevantes, no publicados en estos idiomas. Otra limitación se debe a la exclusión de la literatura gris. Por motivos de calidad, decidimos basar nuestra investigación en artículos revisados ​​por pares.

Esta revisión sobre la persistencia de Salmonella recopiló datos útiles para los evaluadores y gestores de riesgos involucrados en el estudio y los procesos de toma de decisiones con respecto a la seguridad de los alimentos a base de insectos. En particular, estos datos pueden contribuir a definir los requisitos higiénico-sanitarios y las medidas de mitigación de riesgos a lo largo de la cadena de suministro. Para evaluar el riesgo de forma completa se necesitan datos sobre la prevalencia de Salmonella en las especies investigadas o productos derivados. Por lo tanto, las investigaciones futuras deberían centrarse en esto, con especial atención en las especies de insectos con potencial como alimento o pienso. Para garantizar la uniformidad de los datos y permitir la comparación de la persistencia de Salmonella en insectos, recomendamos la definición de protocolos de estudio de referencia específicos para cada especie.

La pregunta de la revisión fue: "¿Cuánto tiempo puede sobrevivir la Salmonella en insectos cultivados?" Los elementos clave se identificaron de la siguiente manera: Población: insectos; Intervención: contaminación con Salmonella. Resultado: persistencia de Salmonella (días). Se consideraron todos los estudios publicados en revistas revisadas por pares en inglés, francés, italiano, portugués, alemán y español. No se impusieron límites de tiempo. Se hicieron búsquedas en PUBMED, EMBASE, WEB of Science Core Collection y Food Science and Technology Abstracts (FSTA). La última fecha buscada fue el 2 de marzo de 2022. Las palabras clave relacionadas con insectos se basaron en la lista de especies de insectos que, a nivel europeo, se consideraban con alta probabilidad de ser utilizadas como alimento y pienso1. Específicamente, utilizamos como palabras clave el orden, género y nombre popular de las especies de insectos enumeradas. Los detalles sobre la estrategia de búsqueda están disponibles en la Tabla complementaria 1.

Se utilizaron varios criterios para seleccionar los estudios elegibles: (1) los datos informados debían pertenecer a la investigación primaria; (2) el estudio debía incluir Salmonella; (3) el estudio debía reportar datos de estudios experimentales (contaminación experimental con Salmonella); (4) el estudio tuvo que ver con insectos; (5) el estudio debía informar resultados sobre la persistencia de Salmonella. Para aumentar la sensibilidad del proceso de búsqueda, utilizamos la lista final de artículos incluidos para realizar una búsqueda de referencias hacia atrás y hacia adelante para identificar posibles pruebas faltantes. El protocolo de revisión se encuentra registrado en la base de datos PROSPERO (CRD42022329213).

El proceso de selección se llevó a cabo utilizando el software en línea Parsifal (https://parsif.al/). Seis revisores (FM, AP, MB, PA, BD, SB) categorizaron todos los estudios obtenidos mediante la búsqueda bibliográfica inicial según el título y el resumen. En caso de un resumen poco explicativo o en caso de duda sobre los datos disponibles, el estudio fue incluido y evaluado a nivel de texto completo. Cada registro fue codificado dos veces, es decir, por separado por dos revisores, y un tercer revisor resolvió los conflictos. Todos los estudios se codificaron según los criterios de elegibilidad elegidos previamente.

Después de la recuperación del texto completo, seis revisores (JPF, FM, AP, MB, PA, BD) extrajeron los datos de los estudios incluidos. Los datos se extrajeron de texto, tablas o figuras y se ingresaron en formularios tabulares predefinidos. Los datos extraídos fueron controlados por dos revisores que los verificaron de forma independiente con los datos originales de los estudios.

Definimos "estudio" como una investigación que proporciona datos sobre la persistencia de Salmonella en una sola especie de insecto (es decir, un artículo que investiga dos especies de insectos se consideró dos estudios diferentes). Los datos generales relacionados con los estudios incluidos se enumeraron en tablas que informan la siguiente información: (i) orden de los insectos; (ii) género de insectos; (iii) especies de insectos; (iv) etapa del ciclo de vida de los insectos; (v) temperatura del cultivo de insectos; vi) entorno del experimento; (vii) alimentación; (viii) serotipo de Salmonella; (xi) procedimiento de contaminación; x) país donde se realizó el estudio; (xi) autor.

La persistencia (en días) de Salmonella en especies de insectos se informó en tablas que incluían datos adicionales útiles para resaltar la heterogeneidad de los estudios incluidos: (i) orden de los insectos; (ii) género de insectos; (iii) especies de insectos; (iv) etapa del ciclo de vida de los insectos; (v) serotipo de Salmonella; (vi) carga por sujeto contaminado; (vii) duración de la exposición; (viii) declaración de desinfección superficial del insecto; (ix) persistencia en insectos (días); (x) autor. La síntesis de datos también diferenció los insectos con metamorfosis completa (holometábolos) y los insectos con metamorfosis incompleta (heterometábolos), ya que los insectos con metamorfosis completa pueden enfrentar un cambio extenso en la microbiota entre las etapas larvaria y adulta debido al reemplazo intestinal durante la pupación48,49, a diferencia de Insectos con metamorfosis incompleta. Para cada categoría de metamorfosis, dividimos los datos de persistencia para dos condiciones: (i) persistencia de Salmonella en insectos sujetos a un evento de exposición después de un período de no exposición (en adelante, exposición única); (ii) persistencia de Salmonella en insectos expuestos continuamente a sustratos contaminados.

Los datos recopilados se sintetizaron y se mostraron visualmente en figuras que informan para cada especie de insecto la persistencia más larga de Salmonella en insectos y/o heces. Además, algunos estudios informaron la variación de los recuentos de Salmonella durante el experimento; Dichos datos se mostraron en gráficos creados para cada especie de insecto que informan la variación de los recuentos de Salmonella durante su persistencia en insectos o heces. Cuando los recuentos de Salmonella no se informaron en un período de tiempo específico, los valores se agregaron manualmente por razones técnicas sin afectar las tendencias de la curva de persistencia.

La evaluación de la calidad se realizó considerando aspectos relevantes para el diseño de un estudio experimental de contaminación: (i) uso de grupos de control no contaminados mantenidos en las mismas condiciones experimentales; (ii) verificación de la ausencia del microorganismo objetivo en individuos que serán contaminados experimentalmente; (iii) descripción del serotipo de Salmonella utilizado para la contaminación experimental; (iv) uso de métodos analíticos estandarizados para la detección y/o cuantificación del microorganismo objetivo; (v) características del método de cultivo similar al de la agricultura industrial.

Un revisor (SB) realizó la evaluación de la calidad de los estudios incluidos y la verificó un segundo revisor (JPF). Para cada una de las cinco preguntas de la evaluación de calidad, una respuesta positiva motivó la asignación de un punto, mientras que una respuesta negativa resultó en la atribución de 0 puntos, de modo que al final de la evaluación se obtuvo una puntuación para cada estudio con una máximo de 5 y mínimo de 0.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de investigación de la naturaleza vinculado a este artículo.

Los autores declaran que todos los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles en el artículo y en la información complementaria.

Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA). Perfil de riesgo relacionado con la producción y consumo de insectos como alimento y pienso. EFSA J. 13, 4257 (2015).

Artículo de Google Scholar

van Huis, A. Potencial de los insectos como alimento y pienso para garantizar la seguridad alimentaria. Año. Rev. Entomol. 58, 563–583 (2013).

Artículo PubMed Google Scholar

DeFoliart, GR Insectos como alimento: por qué es importante la actitud occidental. Año. Rev. Entomol. 44, 21–50 (1999).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Comisión Europea (UE). Reglamento (UE) 2015/2283 del Parlamento Europeo y del Consejo, de 25 de noviembre de 2015, sobre nuevos alimentos, por el que se modifica el Reglamento (UE) n.º 1169/2011 del Parlamento Europeo y del Consejo y se deroga el Reglamento (CE) n.º 258/97 del Parlamento Europeo y del Consejo y Reglamento (CE) n.º 1852/2001 de la Comisión (Comisión Europea (UE), 2015).

Lähteenmäki-Uutela, A., Marimuthu, SB & Meijer, N. Regulaciones sobre insectos como alimento y pienso: una comparación global. J. Alimentación de insectos 7, 849–856 (2021).

Artículo de Google Scholar

Belluco, S. et al. Insectos y salud pública: una visión general. Insectos 14, 240 (2023).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Marzoli, F. et al. Bombyx mori desde una perspectiva de seguridad alimentaria: una revisión sistemática. Res. alimentaria. En t. 160, 111679 (2022).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA). Mapa de historias sobre Salmonella. https://storymaps.arcgis.com/stories/13979918ca8948399180651d3b7ce3e1 (EFSA, 2022).

Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) y Centro Europeo para la Prevención y el Control de Enfermedades (ECDC). Informe sobre zoonosis 2021 de One Health de la Unión Europea. EFSA J. 20, 273 (2022).

Google Académico

Garófalo, C. et al. Conocimientos actuales sobre la microbiota de insectos comestibles destinados al consumo humano: una revisión del estado del arte. Res. alimentaria. En t. 125, 108527 (2019).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Wynants, E. y col. Riesgos relacionados con la presencia de Salmonella sp. durante la cría de gusanos de la harina (Tenebrio molitor) para alimento o pienso: supervivencia en el sustrato y transmisión a las larvas. Control de alimentos 100, 227–234 (2019).

Artículo de Google Scholar

Greenberg, B., Kowalski, JA & Klowden, MJ Factores que afectan la transmisión de Salmonella por moscas: resistencia natural a la colonización e interferencia bacteriana. Infectar. Inmune. 2, 800–809 (1970).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Radvan, R. Persistencia de bacterias durante el desarrollo en moscas. Folia Microbiol. 5, 50–56 (1960).

Artículo de Google Scholar

Olafson, PU, ​​Temeyer, KB, Lohmeyer, KH, Edrington, TS & Loneragan, GH Persistencia de dos Salmonella enterica ser. cepas de montevideo durante el desarrollo larval y pupal de la mosca de los cuernos (Diptera: Muscidae). Ana. Entomol. Soc. Soy. 110, 54–60 (2017).

Artículo CAS Google Scholar

Nale, JY y cols. Un cóctel de bacteriófagos optimizado puede controlar eficazmente Salmonella in vitro y en Galleria mellonella. Frente. Microbiol. 11, 609955 (2021).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Singh, BR, Khurana, SK y Kulshreshtha, SB Supervivencia de Salmonella Paratyphi B var Java en cucarachas infectadas experimentalmente. Indio J. Exp. Biol. 33, 392–393 (1995).

CAS PubMed Google Académico

Kopanic, RJ, Sheldon, BW y Wright, CG Cucarachas como vectores de Salmonella: ensayos de laboratorio y de campo. J. Prot. de Alimentos. 57, 125-131 (1994).

Artículo PubMed Google Scholar

De Smet, J., Vandeweyer, D., Van Moll, L., Lachi, D. y Van Campenhout, L. Dinámica de Salmonella inoculada durante la cría de larvas de mosca soldado negra (Hermetia illucens). En t. Res. alimentaria. J. 149, 110692 (2021).

Artículo de Google Scholar

Knuckles, JL Supervivencia de patógenos entéricos en las pupas de Phormia regina (Meigen). J. Med. Entomol. 9, 9-12 (1972).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

McAllister, JC, Steelman, CD & Skeeles, JK Competencia del reservorio del gusano menor de la harina (Coleoptera: Tenebrionidae) para Salmonella Typhimurium (Eubacteriales: Enterobacteriaceae). J. Med. Entomol. 31, 369–372 (1994).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Crippen, TL y cols. Retención intestinal transitoria y persistencia de Salmonella a través de metamorfosis en el gusano menor de la harina, Alphitobius diaperinus (Coleoptera: Tenebrionidae): Salmonella en el gusano menor de la harina. J. Aplica. Microbiol. 112, 920–926 (2012).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Leffer, AM y cols. Competencia vectorial de larvas y adultos de Alphitobius diaperinus en la transmisión de Salmonella Enteritidis en aves de corral. Enfermedades zoonóticas transmitidas por vectores. 10, 481–487 (2010).

Artículo PubMed Google Scholar

Erickson, MC, Islam, M., Sheppard, C., Liao, J. & Doyle, MP Reducción de Escherichia coli O157:H7 y Salmonella enterica serovar Enteritidis en estiércol de pollo por larvas de mosca soldado negra. J. Prot. de Alimentos. 67, 685–690 (2004).

Artículo PubMed Google Scholar

Jensen, AN, Hansen, SH y Baggesen, DL Nivel de Salmonella Typhimurium en gusanos de la harina (Tenebrio molitor) después de la exposición a un sustrato contaminado. Frente. Microbiol. 11, 1613 (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Greenberg, B. Persistencia de bacterias en las etapas de desarrollo de la mosca doméstica. I. Supervivencia de patógenos entéricos en el huésped normal y criado asépticamente. Soy. J. Trop. Medicina. Hig. 8, 405–411 (1959).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Holt, PS, Geden, CJ, Moore, RW y Gast, RK Aislamiento de Salmonella enterica serovar Enteritidis de moscas domésticas (Musca domestica) encontradas en habitaciones que contienen gallinas afectadas por Salmonella serovar Enteritidis. Aplica. Reinar. Microbiol. 73, 6030–6035 (2007).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Fathpour, H., Emtiazi, G. & Ghasemi, E. Las cucarachas como reservorios y vectores de Salmonella spp. Irán. Biomédica. J. 7, 35–38 (2003).

Google Académico

Klowden, MJ & Greenberg, B. Efectos de los antibióticos sobre la supervivencia de Salmonella en la cucaracha americana. Epidemiol. Infectar. 79, 339–345 (1977).

CAS Google Académico

Krieg, NR, Wedberg, SE & Penner, LR Las cucarachas Blaberus cranifer y Blaberus discoidalis como vectores de Salmonella Typhosa. Soy. J. Trop. Medicina. Hig. 8, 119-123 (1959).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Jung, RC & Shaffer, MF Supervivencia de Salmonella ingerida en la cucaracha Periplaneta americana. Soy. J. Trop. Medicina. Hig. 1, 990–998 (1952).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Gray, JP, Maddox, CW, Tobin, PC, Gummo, JD y Pitts, CW Competencia del reservorio de Carcinops pumilio para Salmonella Enteritidis (Eubacteria: Enterobacteriaceae). J. Med. Entomol. 36, 888–891 (1999).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Olafson, PU, ​​Lohmeyer, KH, Edrington, TS & Loneragan, GH Supervivencia y destino de Salmonella enterica serovar Montevideo en moscas de los cuernos adultas (Diptera: muscidae). J. Med. Entomol. 51, 993–1001 (2014).

Artículo PubMed Google Scholar

Ash, N. & Greenberg, B. Potencial vectorial de la cucaracha alemana (Dictyoptera: Blattellidae) en la diseminación de Salmonella Enteritidis serotipo Typhimurium. J. Med. Entomol. 17, 417–423 (1980).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Cardone, RV y Gauthier, JJ ¿Cuánto tiempo sobrevivirá la bacteria Salmonella en los intestinos de las cucarachas alemanas? Control de plagas 47, 28 (1979). 30.

Google Académico

Klowden, MJ & Greenberg, B. Salmonella en la cucaracha americana: evaluación del potencial vectorial mediante experimentos de alimentación dosificada. J. Hyg. 77, 105-111 (1976).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Klowden, MJ & Greenberg, B. Salmonella en la cucaracha americana: resultado de la invasión natural del hemocele. J. Med. Entomol. 14, 362–366 (1977).

Artículo de Google Scholar

van der Fels-Klerx, HJ, Camenzuli, L., Belluco, S., Meijer, N. & Ricci, A. Cuestiones de seguridad alimentaria relacionadas con el uso de insectos para piensos y alimentos. compr. Rev. Ciencia de los alimentos. Seguridad alimentaria. 17, 1172-1183 (2018).

Artículo PubMed Google Scholar

IPIF. Plataforma Internacional de Insectos para Alimentos y Piensos. Guía sobre buenas prácticas de higiene para productores de insectos como alimento y piensos de la Unión Europea (UE), actualizada en noviembre de 2022. https://ipiff.org/wp-content/uploads/2019/12/IPIFF-Guide-on-Good-Hygiene -Prácticas.pdf (IPIFF, 2022).

Cappelli, A., Cini, E., Lorini, C., Oliva, N. & Bonaccorsi, G. Insectos como alimento: una revisión de las evaluaciones de riesgos de Tenebrionidae y Gryllidae en relación con el primer desarrollo de máquinas y plantas. Control de Alimentos 108, 106877 (2020).

Artículo CAS Google Scholar

Hazeleger, WC, Bolder, NM, Beumer, RR & Jacobs-Reitsma, WF Darkling Beetles (Alphitobius diaperinus) y sus larvas como vectores potenciales para la transferencia de Campylobacter jejuni y Salmonella enterica serovar Paratyphi B variante Java entre sucesivas parvadas de pollos de engorde. Aplica. Reinar. Microbiol. 74, 6887–6891 (2008).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Roche, AJ y cols. Transmisión de Salmonella a pollos de engorde por larvas y gusanos menores adultos contaminados, Alphitobius diaperinus (Coleoptera: Tenebrionidae). Pavipollo. Ciencia. 88, 44–48 (2009).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Jo, YH et al. La regulación de la expresión de nueve genes de péptidos antimicrobianos por TmIMD confiere resistencia contra bacterias Gram-negativas. Ciencia. Rep. 9, 10138 (2019).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Keshavarz, M. y col. TmRelish es necesario para regular las respuestas antimicrobianas a Escherichia coli y Staphylococcus aureus en Tenebrio molitor. Ciencia. Rep. 10, 4258 (2020).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Wu, Q., Patočka, J. & Kuča, K. Péptidos antimicrobianos de insectos, una mini revisión. Toxinas 10, 461 (2018).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Lalander et al. Manejo de lodos fecales con larvas de mosca soldado negra (Hermetia illucens)—Desde el aspecto higiénico. Ciencia. Medio ambiente total. 458–460, 312–318 (2013).

Artículo PubMed Google Scholar

Liu, Q., Tomberlin, JK, Brady, JA, Sanford, MR y Yu, Z. Las larvas de la mosca soldado negra (Diptera: Stratiomyidae) reducen Escherichia coli en el estiércol lechero. Reinar. Entomol. 37, 1525-1530 (2008).

Artículo PubMed Google Scholar

Lalander, CH, Fidjeland, J., Diener, S., Eriksson, S. & Vinnerås, B. Alta conversión de residuos en biomasa y Salmonella spp. Reducción mediante el uso de mosca soldado negra para el reciclaje de residuos. Agrón. Sostener. Desarrollo. 35, 261–271 (2015).

Artículo CAS Google Scholar

Manthey, C., Johnston, PR, Nakagawa, S. y Rolff, J. Metamorfosis completa y recambio de microbiota en insectos. Mol. Ecológico. https://doi.org/10.1111/mec.16673 (2022).

Artículo PubMed Google Scholar

Rolff, J., Johnston, PR y Reynolds, S. Metamorfosis completa de insectos. Filos. Trans. R. Soc. Londres, B, Biol. Ciencia. Filos. Trans. Soc. B 374, 20190063 (2019).

Artículo de Google Scholar

Nyangena, DN et al. Efectos de las técnicas de procesamiento tradicionales sobre la calidad nutricional y microbiológica de cuatro especies de insectos comestibles utilizados como alimento y pienso en África Oriental. Alimentos 9, 574 (2020).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Greenberg, B. Supresión de Salmonella por poblaciones conocidas de bacterias en moscas. J. Bacteriol. 99, 629–635 (1969).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Olafson, PU et al. Evaluación de la transmisión de Salmonella a los ganglios linfáticos periféricos bovinos tras la alimentación de la mosca de los cuernos. J. Prot. de Alimentos. 79, 1135-1142 (2016).

Artículo PubMed Google Scholar

Nordentoft, S., Fischer, C., Bjerrum, L., Heckmann, LH y Hald, B. Reducción de Escherichia coli, Salmonella Enteritidis y Campylobacter jejuni en estiércol de aves mediante la cría de larvas de mosca Musca domestica. J. Alimentación de insectos 3, 145-153.

Artículo de Google Scholar

Chifanzwa, R. & Nayduch, D. Efectos dependientes de la dosis sobre la replicación y persistencia de Salmonella enterica serovar Typhimurium en moscas domésticas (Diptera: Muscidae). J. Med. Entomol. 55, 225–229 (2018).

Artículo PubMed Google Scholar

Thomson, JL, Cernicchiaro, N., Zurek, L. y Nayduch, D. Cantaloupe facilita la supervivencia de Salmonella Typhimurium y la transmisión entre moscas domésticas adultas (Musca domestica L.). Patógeno transmitido por alimentos. Dis. 18, 49–55 (2021).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Soto-Arias, JP, Groves, RL & Barak, JD Transmisión y retención de Salmonella enterica por insectos hemípteros fitófagos. Aplica. Reinar. Microbiol. 80, 5447–5456 (2014).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Tarjeta, R. et al. Caracterización de la virulencia de aislados de Salmonella enterica de diferente resistencia a los antimicrobianos recuperados de muestras de carne importada y de ganado del Reino Unido. Frente. Microbiol. 7, 640 (2016).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Dundore-Arias, JP, Groves, RL y Barak, JD Influencia de prgH en la persistencia de Salmonella enterica ingerida en el saltamontes Macrosteles quadrilineatus. Aplica. Reinar. Microbiol. 81, 6345–6354 (2015).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Descargar referencias

Esta investigación fue financiada por el Ministerio de Salud italiano – Ricerca Corrente IZSVe 03/21.

Estos autores contribuyeron igualmente: Juliane Pinarelli Fazion, Filippo Marzoli.

Laboratorio de Seguridad y Calidad de la Cadena Alimentaria, Istituto Zooprofilattico Sperimentale Delle Venezie, Viale Fiume 78, 36100, Vicenza, Italia

Juliane Pinarelli Fazion, Filippo Marzoli, Beatrice Dolzan y Simone Belluco

WOAH y Laboratorio Nacional Italiano de Referencia para Salmonella y, Istituto Zooprofilattico Sperimentale delle Venezie, Viale dell'Università 10, 35020, Legnaro (PD), Italia

Alessandra Pezzuto, Pietro Antonelli y Lisa Barco

Laboratorio de higiene y seguridad de la cadena alimentaria, Istituto Zooprofilattico Sperimentale delle Venezie, Via Calvecchia 4, 30027, San Donà di Piave (VE), Italia

Alessandra Pezzuto

WOAH y Laboratorio Nacional Italiano de Referencia para Enfermedades en la Interfaz Animal/Humano y Laboratorio de Parasitología, Micología y Entomología Sanitaria, Istituto Zooprofilattico Sperimentale delle Venezie, Viale dell'Università 10, 35020, Legnaro (PD), Italia

Michela Bertola

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

JPF y FM: contribuyeron por igual a este trabajo y comparten la primera autoría. JPF, FM, MB, LB y SB: conceptualización y definición del protocolo de revisión; FM, AP, PA, BD, MB y SB: selección de títulos y resúmenes; JPF, FM, AP, MB, PA y BD: extracción de datos; JPF y FM: síntesis de datos; JPF, FM, AP, MB, PA y SB: redacción de manuscritos; BD y LB: revisión del manuscrito; SB: supervisión y gestión de proyectos.

Correspondencia a Simone Belluco.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Pinarelli Fazion, J., Marzoli, F., Pezzuto, A. et al. Una revisión sistemática de estudios experimentales sobre la persistencia de Salmonella en insectos. Npj Food Sci 7, 44 (2023). https://doi.org/10.1038/s41538-023-00223-0

Descargar cita

Recibido: 24 de mayo de 2023

Aceptado: 16 de agosto de 2023

Publicado: 28 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41538-023-00223-0

Cualquier persona con la que comparta el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, actualmente no hay un enlace para compartir disponible para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenidos Springer Nature SharedIt